Музей был открыт 3 июня 1972 г. В основу экспозиции положен проект, разработанный сотрудниками Государственного музея А. С. Пушкина в Москве.
Творческий коллектив сотрудников Тверского государственного музея во главе с Л. А. Казарской создал экспозицию, посвященную проездам А. С. Пушкина по тракту Санкт-Петербург – Москва, его дорожным впечатлениям и их отражению в его творчестве. Документальный показ «Государевой дороги» представлен картами почтовых дорог Новгородской и Тверской губерний, планами и видами городов и почтовых станций.
В экспозиции – сани, детали конской упряжи, элементы условной дорожной экспозиции, портреты тверских знакомых поэта. Работающая с 1979 г. экспозиция музея «Петербургско-Московский тракт в жизни и творчестве А. С. Пушкина» построена таким образом, что посетитель как бы действительно проезжает с Пушкиным из Петербурга в Москву через разные города. Она начинается с Петербурга.
В уездном городе Торжке, уютно и живописно расположившемся по обоим берегам Тверцы, Пушкин бывал проездом 25 раз. Показана в экспозиции и Тверь, которая также стояла на «Государевой дороге» и которую Пушкин проезжал много раз.
Музей является участником межрегионального брендового маршрута «Государева дорога».
