Отдел располагается в здании бывшего уездного училища, построеного в первой половине XIX века, является объектом культурного наследия федерального значения.
В настоящий момент в здании развернута экспозиция «Зал Владимира Храброго», посвященная истории Серпуховского края в период средневековой Руси. Здесь собраны археологические свидетельства русской колонизации Поочья – оружие русских дружинников, украшения местных народов и торговые принадлежности купцов. В зале также представлены научные исторические реконструкции предметов вооружения, быта, украшений, одежды жителей Серпуховского края в XIV веке, периода, когда образуется город Серпухов. Важнейшая композиция зала – семья Владимира Андреевича Храброго, московского князя, владельца Серпуховской волости, основавшего город Серпухов в 1374 году.
На базе этого зала проводится интерактивное занятие «Щит предков», на котором посетители изучают древнерусское военное дело, вооружение русских, татар и европейцев. В ходе занятия ребята берут в руки реплики средневековых предметов вооружения, одевают средневековые доспехи, стреляют из традиционного лука. Это занятие пользуется особой популярностью у детей и молодежи.
В ближайшее время планируется открыть залы экспозиции, посвященные истории края в древности (от палеолита до V в.н.э.), зал истории Серпухова в Московский период (XV–XVII вв.).
В отделе проводятся художественные и исторические выставки.
