Музей основан в 1961 году на основе краеведческой выставки, открытой Советом ветеранов в Доме культуры в 1960 году. В 1977 году в состав фондов вошли коллекции музеев школ района, а также этнографические материалы экспедиции 1976 года Псковского музея-заповедника. В 1980 году приказом Министерства культуры РСФСР Опочецкому музею было присвоено почетное звание «Народный музей».
С 2008 года музей располагается в старинном здании 1913 года постройки. На основе подлинных экспонатов функционируют экспозиции: «История Опочецкой земли с древнейших времен по XVIII век»; «Интерьер крестьянской избы XIX–XX веков»; «Быт мещан и купцов»; «Опочецкий уезд XIX–ХХ века: «События и люди»; «Первая мировая война»; «Великая Отечественная война в Опочецком районе» и другие.
В настоящее время открыты дополнительные экспозиции «Музея-мельницы», расположенного на территории Городского Вала: «История Опочецкой крепости», «Мельники и мельницы Опочецкого уезда».
