Ворошиловский музей основан 6 мая 1969 года при содействии краеведа И. И. Смирнова. Первоначально музей располагался в помещении «красного уголка» сельского клуба.
После увеличения численности коллекции музею решением Октябрьского сельского Совета депутатов был передан в пользование первый этаж двухэтажного здания бывшей дачи осташковского купца Н. А. Линина. В 1981 году было принято решение о включении Ворошиловского музея в состав Калининского объединенного музея. После пожара в 1992 году было принято решение о ремонте здания бывшего фондохранилища и о размещении там основной части оставшейся экспозиции.
Осенью 1995 года новая экспозиция музея в бывшем здании фондохранилища была открыта для экскурсий и посещений. Экспозиция состоит из следующих разделов:
На современном этапе в музее реализуется образовательная программа для обучающихся 1–11 классов «История Ворошиловского края». Кроме этого, музей участвует в проведении мероприятий на территории Ворошиловского сельского поселения: посиделки, рождественские вечера для детей, дни малых деревень, День Пеновского района. С 2011 года на базе музея проводится ежегодный конкурс исследовательских работ по краеведению им И. И. Смирнова среди обучающихся школ Пеновского района.