Первые краеведческие экспозиции появились в городе Пушкине в 1970-е годы и стали основой для создания в 1980-е годы общественного краеведческого музея. 28 июля 1987 года Ленинградский горисполком принял решение о создании Пушкинского краеведческого музея в качестве филиала Государственного музея истории Ленинграда.
Музею было передано историческое здание, построенное для Царскосельской полиции в 1820–1821 годах архитектором В. П. Стасовым. В 1996 году распоряжением мэра Санкт-Петербурга музей обрел самостоятельность, стал краеведческим музеем города Пушкина. В 2002 году преобразован в Историко-литературный музей города Пушкина.
Сегодня музей насчитывает свыше 25 000 предметов основного и научно-вспомогательного фондов, разделенных на коллекции документов, фотографий, редкой книги, графики, быта, нумизматики, живописи и скульптуры. Украшением коллекции графики является одно из самых полных в России собраний архитектора-художника В. Н. Максимова.
Проводятся экскурсии по основной экспозиции, временным выставкам и пешеходные экскурсии по городу. Сотрудники музея активно ведут научно-исследовательскую работу, результатом которой являются просветительные лекции и беседы. В концертном зале проходят поэтические и музыкальные встречи с деятелями культуры.
