Экспозиции открылись в 1946 году по инициативе местного лесника и краеведа. Он много путешествовал, собирал легенды, предметы быта и археологические находки. В 1978 году вошел в объединенный историко-архитектурный музей-заповедник.
Экспозиции охватывают историю города с 1390 года:
– «История Железноборовского монастыря» (1390 год).
– «Развитие и становление города» (с 1536 года).
– «История уезда в XIX – начале XX века» (крестьянский быт, развитие промыслов, отходничество).
– «Жизнь и творчество Юлии Жадовской».
– «Строительство железной дороги Вологда – Вятка» (1903–1906 годы).
– «Установление Советской власти, Гражданская война, культурная революция, коллективизация» (1917–1939 годы).
– «Великая Отечественная война 1941–1945 годов».
– «Природа родного края».
