Отдел истории представлен наибольшим количеством экспозиций, включает в себя разные исторические временные периоды – от древней истории Алтая до сегодняшних дней.
В историческом отделе можно увидеть саркофаг, котел, оружие из скифских курганов, предметы культа алтайских шаманов, оригинальное искусство старинного художественного литья из чугуна, буддийской скульптуры;, коллекции часов и самоваров, уникальные образцы холодного и огнестрельного оружия, в том числе пехотное кремневое ружье образца 1808 года, произведенное на Ижевском оружейном заводе в 1824 году. Уникальными по своему научному значению являются коллекции неолита, эпохи бронзы и ранних кочевников, пазырыкская культура скифов и этнография кумандинцев, деревянное кружево домовой резьбы и искусство Востока. Собрана лучшая коллекция деревянной резьбы в Сибири.
Посетителям рассказывают подлинную историю Беловодья и таинственной Шамбалы, что искал Н. Рерих в горах Алтая. А также историю освоения казаками Южной Сибири и создания Бикатунского острога, с которого и начался Бийск, гордо носящий сейчас звание наукограда.
Коллекция алтайских петроглифов насчитывает более 300 картин разных эпох, различных сюжетов, разнообразных стилей и техник. А главный экспонат музея – уникальное здание в стиле модерна, построенное лучшим архитектором Сибири К. К. Лыгиным для Н. И. Ассанова.
