В 1977 году в городе Удомля был организован народный Удомельский музей. В комнате площадью 32 квадратных метра в Доме культуры была открыта первая выставка «Крестьянский быт». В 1982 году музей вошел в состав Тверского государственного объединенного музея. Во второй половине 90-х годов музей переехал в новое здание в центре города.
В августе 2025 года музей открылся после масштабной реэкспозиции. Новое музейное
пространство создано с применением современных
методов музейного показа и формирует цельный
наглядный образ Удомельского края в его историческом развитии и непрерывной
связи с историей Тверской земли и России.
Центром новой постоянной экспозиции краеведческого музея стал раздел «Удомельский край. Исторические грани». Кроме того, создан раздел «Знаменитые люди Удомельского края», посвященный знаменитым уроженцам удомельской земли. Это художник-новатор, открывший художественную школу для крепостных детей А. Г. Венецианов; композитор, возродивший русский инструментализм В. В. Андреев; знаменитый русский художник, написавший в Верхневолжье свои знаменитые полотна «Золотая осень», «Март», «Над вечным покоем» И. И. Левитан. Это также знаменитый русский ученый, химик Д. И. Менделеев; изобретатель радио А. С. Попов; военный министр А. А. Аракчеев; военный инженер, путешественник В. И. Роборовский; летчик-космонавт, дважды Герой Советского Союза О. Г. Макаров и многие другие.
Современная деятельность музея представлена выставочной работой, литературными вечерами, краеведческими чтениями, помощью школьным музеям. Также музей проводит мастер-классы по различным видам прикладного искусства, тематические лекции.