Исторический музей является старейшим в системе Смоленского музея-заповедника: в 1888 году смоленским краеведом С. Д. Писаревым в здании городской думы был открыт историко-археологический музей. С тех пор коллекции значительно расширились, музей сменил название и адрес, но по-прежнему знакомит посетителей с богатой историей Смоленщины.
Он работает в режиме долговременных выставок. На выставке «От кубышки до сберкнижки» представлена богатая коллекция нумизматики, предметы из вещевых кладов, ювелирные изделия, реконструкция рабочего места банковского служащего конца XIX века, всевозможные виды бумажных банкнот, векселей, облигаций, образцы сберегательных книжек разного времени и современный банковский продукт.
Открыты стационарные экспозиции: «Древняя история Смоленской земли», «Град велик и мног людьми. Смоленская земля в составе Древнерусского государства (IX–XIII века)». В марте 2012 года открылась выставка «Два орла», посвященная событиям Отечественной войны 1812 года. В 2014 году был открыт новый раздел постоянной экспозиции – «История и культура Смоленщины в XIII–XVIII веках».
