Музей был образован в 1978 году, первых посетителей принял 7 ноября 1979 года. Постановлением главы администрации Венгеровского района от 24 октября 1994 года переименован в честь основателя музея П. М. Пономаренко.
Фонд насчитывает 8 605 предметов основного фонда и 7 056 предметов научно-вспомогательного фонда. Музей располагает 6 экспозиционными залами. Действующие экспозиции: «Природа Венгеровского района», «Палеолит», «Неолит», «Эпоха бронзы», «Эпоха железа», «Усть-Тартасский форпост», «Археологические памятники на территории района», «Заселение района в XVIII – начале XX века», «Московский тракт», «Сибирская изба», «Стоит село на тракте», «За власть Советов», «Период становления», «Огненные версты войны», «От Афганистана до Чечни», «Основатель музея П. М. Пономаренко», «Венгеровский район в ХХ веке» и другие.
Значительные коллекции: «Нумизматика», «Археология», «Этнография», «Документы, редкие книги». Наиболее интересные экспонаты: предметы археологии – череп носорога, рога гигантского оленя, изделия из бронзы, сосуды большереченской и кулайской культур; предметы этнографии – дуга грузовая, ковш цельнорезный, кандалы ножные, пика сибирских партизан; документы – рецепты Спасской аптеки, Спасской сельской лечебницы (1913–1919 годы), свидетельство стрелка императорского полка Е. Червякова 1909 года.
Музей находится в двухэтажном деревянном здании (бывший дом купца Д. Кочугова), построен во второй половине XIX века.
